Fonte: Hindawi

Abstrato

A agricultura está entre os sectores que serão os primeiros e mais afectados pelos efeitos adversos das alterações climáticas. Portanto, o desenvolvimento de novas variedades tolerantes a altas temperaturas é uma medida económica essencial na adaptação às alterações climáticas num futuro próximo. Da mesma forma, há um interesse crescente em aumentar o conteúdo antioxidante das culturas para melhorar a qualidade dos alimentos e produzir culturas com elevada tolerância ao stress. O tomate é a espécie mais cultivada e consumida em plantas hortícolas; no entanto, é vulnerável a 35°C e acima de altas temperaturas durante o cultivo. Este estudo utilizou vinte genótipos tolerantes a altas temperaturas, dois genótipos suscetíveis e duas variedades comerciais de tomate em campo aberto. O experimento foi aplicado sob condições de controle e estresse por alta temperatura, em delineamento experimental de blocos casualizados com 4 repetições e 12 plantas por repetição. O estudo investigou as propriedades de qualidade e compostos antioxidantes selecionados da fruta, a saber, solutos solúveis totais (Brix), acidez titulável, pH, condutividade elétrica (CE), licopeno, β -caroteno e vitamina C, juntamente com fenóis totais e flavonóides totais sob condições de controle e estresse. Como resultado, em geral, determinou-se que os teores de solutos solúveis totais, acidez titulável, fenol total e vitamina C sob condições de alta temperatura aumentaram em genótipos de tomate tolerantes, enquanto reduções foram observadas para pH, CE, flavonóides totais, licopeno e β -caroteno. No entanto, foram identificadas diferentes respostas específicas com base em genótipos e informações úteis para estudos de melhoramento. Esses dados sobre o conteúdo de nutrientes e antioxidantes das frutas serão úteis no cultivo de variedades de tomate para cultivo em condições de alta temperatura.

1. Introdução

Prevê-se que a agricultura seja um dos setores adversamente afetados pelas alterações climáticas, que deverão ser mais pronunciadas nos próximos anos [ 1 – 4 ]. O setor agrícola apresenta uma estrutura frágil, diretamente dependente dos acontecimentos climáticos. Portanto, estudos e medidas tomadas para minimizar os possíveis efeitos adversos das mudanças climáticas nos países desenvolvidos são considerados “conceitos econômicos importantes” [ 4 , 5 ]. Além disso, a Turquia está localizada na zona geográfica onde os efeitos adversos das alterações climáticas são inevitáveis. Consequentemente, é vital que os países, incluindo a Turquia, combatam as alterações climáticas, reduzam as incertezas, evitem possíveis efeitos adversos e criem estratégias nesse sentido. Neste sentido, é de suma importância escolher genótipos de plantas tolerantes ao estresse de altas temperaturas, desenvolver métodos e técnicas confiáveis ​​e aplicáveis, criar e identificar materiais de melhoramento e cultivar novas variedades para produção de plantas.

O tomate é uma das culturas hortícolas mais cultivadas e consumidas. Um dos fatores que aumentam seu consumo é a utilização tanto no mercado in natura quanto no processado. Além disso, o tomate contém muitos nutrientes essenciais, como fenóis, flavonas, carotenóides, vitamina C, vitamina A, antioxidantes potentes, minerais como potássio, fósforo, cálcio, ferro e ácido fólico [ 6 , 7 ]. Além disso, o licopeno, que dá ao tomate a cor vermelha, atua como um grande protetor da saúde humana de diversas maneiras. Estes são abundantes tanto no próprio tomate quanto em produtos processados, incluindo suco de tomate, pasta de tomate, ketchup e todos os tipos de molhos de tomate [ 7 ].

A alta temperatura é um estresse ambiental significativo que limita o crescimento das plantas e a produtividade agrícola. Além disso, o tomate é uma das principais espécies altamente suscetíveis a temperaturas elevadas. As temperaturas ideais para o desenvolvimento dos órgãos florais, pólen e frutos estão entre 15 e 32 ° C, e temperaturas de 35 ° C e acima prejudicam diretamente o desenvolvimento vegetativo e generativo [ 2 , 4 , 8 ]. Da mesma forma, as mudanças de temperatura perturbam a morfologia, anatomia, fonologia e bioquímica da planta em todos os níveis organizacionais. A alta temperatura causa diretamente a desnaturação das proteínas e leva ao aumento da fluidez dos lipídios da membrana, à inativação de enzimas nos cloroplastos e nas mitocôndrias e à interrupção da integridade da membrana nas plantas [ 9 ]. Além disso, o estresse de alta temperatura nas plantas está associado à produção de espécies reativas de oxigênio (ROS), como peróxido de hidrogênio, oxigênio singleto, superóxido e radical hidroxila, e o acúmulo de ROS é a principal fonte de perda de colheita [ 10 , 11 ] .

Nos países mediterrânicos, onde as temperaturas no verão são elevadas (35–45°C), o cultivo do tomate é restrito, com diminuição do rendimento e da qualidade do produto. A produção de tomate cessa nestas regiões no final de junho e início de julho. À medida que o possível impacto do aquecimento global e das alterações climáticas nas próximas décadas se torna mais evidente nestas regiões, existe a preocupação de que o atual curto período de vegetação seja ainda mais reduzido [ 2 , 4 ].

Foi revelado que o fechamento dos estômatos sob estresse no tomate aumentou a temperatura das folhas e diminuiu a fotossíntese [ 12 ]. Da mesma forma, observou-se que os estômatos reabriram quando a temperatura das folhas caiu, e as plantas continuaram a se desenvolver, mantendo o funcionamento normal da fotossíntese nessas condições [ 12 ]. Além disso, Zhang et al. [ 13 ] relataram que altas temperaturas reduziram a fotossíntese e a produção de tomate na estufa. Além disso, Zhang et al. [ 14 ] afirmaram que, em comparação com o grupo controle, em plantas expostas a 35°C, as taxas líquidas de fotossíntese diminuíram, mas a condutividade estomática, a concentração intercelular de CO ₂ e a taxa de transpiração aumentaram. Além disso, em condições de estresse de alta temperatura, é provável que sejam observadas diminuições no número de folhas devido ao crescimento lento das plantas, uma vez que o maior número total de folhas e, portanto, a maior área de superfície resultariam em uma quantidade mais significativa de água perdida por transpiração. . Por último, foi enfatizado que as plantas mantêm seus estômatos fechados tanto quanto possível sob estresse de alta temperatura e tentam impedir a perda de água minimizando a transpiração através do encolhimento das áreas foliares [ 15 ].

Curuk e Abak [ 16 ] determinaram genótipos tolerantes em seu estudo investigando a adaptação de genótipos de tomate tolerantes a condições de alta temperatura e úmido-quente no verão no clima mediterrâneo. Outro estudo enfatizou que critérios como a porcentagem de frutos com sementes, a quantidade de produção de frutos partenocárpicos e a taxa de flores abortadas podem ser confiáveis ​​na determinação da tolerância a altas temperaturas no tomate [ 17 ].

Foi relatado que um aumento na temperatura de 21°C para 26°C no cultivo de tomate reduz o teor total de caroteno, mas não afeta o teor de licopeno; entretanto, um aumento na temperatura de 27°C para 32°C reduz o teor de ascorbato e licopeno; no entanto, aumenta os derivados rotineiros do ácido cafeico e o conteúdo de glicosídeos [ 18 ]. Além disso, híbridos F ₁ contendo mutantes como alcobaca (alc), inibidor de amadurecimento (rin) e não amadurecido (nor), que proporcionam firmeza aos frutos do tomate, podem preservar relativamente propriedades como cor, textura, sabor e qualidade nutricional sob configurações de alta temperatura [ 19 ].

A temperatura influencia a assimilação, transporte e armazenamento durante o desenvolvimento dos frutos. Compostos estruturais e funcionais como o amido e metabólitos secundários que influenciam a qualidade interna são sintetizados durante as fases de amadurecimento dos frutos [ 20 ]. A matéria seca do fruto provém da fotossíntese assimilada nas folhas e depois transportada para o fruto na forma de sacarose. A transformação da sacarose e outros açúcares em ácidos orgânicos e compostos aromáticos determina o sabor do tomate. As condições ambientais que afetam a fotossíntese, a temperatura e a irradiação da água também afetam a qualidade dos frutos [ 20 ].

Embora existam muitos estudos sobre fisiologia, crescimento das plantas e produção de tomates em condições de alta temperatura [ 21–28 ], há pesquisas limitadas [ 29 ] sobre o conteúdo de nutrientes e antioxidantes da fruta afetada por altas temperaturas. Além disso, há um interesse crescente em aumentar o conteúdo antioxidante das culturas agrícolas para melhorar a qualidade dos alimentos e produzir culturas com elevada tolerância ao stress. O tomate pode ser uma das principais fontes estabelecidas de antioxidantes na dieta humana, pois seu consumo diário é relativamente alto, in natura ou processado. O estresse de alta temperatura pode aumentar a capacidade antioxidante das plantas/frutos para eliminar produtos ROS (espécies reativas de oxigênio) em genótipos tolerantes. Portanto, este estudo investigou genótipos de tomate conhecidos por serem tolerantes ao estresse por altas temperaturas, comparando-os a cultivares comerciais sob estresse e condições de controle para variação nos nutrientes dos frutos e teores de antioxidantes em uma região com clima quente mediterrâneo.

2. Materiais e métodos

Este estudo foi realizado em Adana ((37°01′49.1″N 35°22′03.0″E, e elevação 23 m) na área experimental de campo aberto da Faculdade de Agricultura da Universidade Cukurova, Departamento de Horticultura, em 2016. O os valores climáticos registrados na área experimental com clima típico mediterrâneo são mostrados na Figura 1 e na Tabela 1. Foram utilizados vinte genótipos com diferentes níveis de tolerância a altas temperaturas selecionados em um estudo anterior [ 2 ], e um total de vinte e quatro tomates, incluindo dois genótipos suscetíveis e duas cultivares comerciais, foram estudadas (Tabela 2 e Figura 2 ).Uma das cultivares comerciais mais cultivadas na região foi a cultivar híbrida Hazera 56 F ₁ e a outra foi a cultivar padrão de polinização aberta H- 2274. Todos os tomates utilizados no experimento eram de genótipos determinados e são consumidos in natura ou processados. Informações detalhadas (nome/número de acesso, país de origem, tamanho do fruto, formato do fruto e destino do produto) sobre os genótipos foram apresentadas na Tabela 2 .

No período de cultivo primavera-verão, foram estabelecidos dois ensaios distintos como “controle” e “alta temperatura” em dois períodos distintos com ajustes na época de plantio. O primeiro ensaio foi o ensaio controle seguindo o cronograma de plantio do tomate na região. As sementes do ensaio de controle foram semeadas em 27 de fevereiro de 2016 em frascos contendo uma mistura de turfa esfagno: perlita 2: 1. Os componentes químicos da turfa Sphagnum consistiam de cal, fertilizante mineral NPK e agente umectante. As mudas foram cultivadas em estufa e as temperaturas diurnas variaram entre 23 e 25°C, enquanto à noite variavam de 14 a 16°C. As mudas foram plantadas no campo no estágio de cinco folhas verdadeiras em 14 de abril de 2016, e as plantas foram cultivadas no campo em abril-maio-junho. No ensaio de controle, a data de amostragem dos frutos de tomate foi 15 de junho de 2016. No experimento de alta temperatura, as sementes foram semeadas em 22 de abril de 2016 e foram cultivadas em estufa. Durante o processo de crescimento, as temperaturas foram de 26 a 29°C durante o dia e de 18 a 20°C à noite. As mudas foram plantadas no estádio de cinco folhas verdadeiras no campo um mês depois, em 22 de maio de 2016. No segundo experimento, os estágios de crescimento vegetativo e generativo do tomateiro foram expostos às altas temperaturas da região (Figura 1 ) . Os frutos de tomate foram amostrados em 25 de julho de 2016 no ensaio de estresse. Ambos os ensaios foram instalados em delineamento experimental de blocos casualizados com 4 repetições e 12 plantas em cada repetição. Antes dos experimentos, a análise do solo a uma profundidade de 0–30 cm revelou que o solo era composto de argila franco-argilosa com pH 7,48, CE 0,21, CaCO ₃ 21,23% e matéria orgânica 2,02%. Os níveis de nutrientes minerais do solo foram insignificantes. O espaçamento entre plantas foi organizado em 120 cm x 50 cm. Fertirrigação e irrigação de tomateiros foram aplicadas seguindo Akhoundnejad et al. [ 30 ] como 16 kg N, 5 kg P ₂ O ₅ , 23 kg K ₂ O, 10 CaO e 12 MgO. De acordo com os valores de temperatura da Figura 1 , durante o experimento de estresse, as temperaturas máximas atingiram 35,3°C, 39,1°C e 38,8°C em maio, junho e julho, respectivamente (Figura 1 ). Esses valores de temperatura são altos o suficiente para estressar o tomateiro. Além disso, os dados médios mensais de temperatura do solo, quantidade de precipitação, umidade do ar e duração da insolação da área experimental foram mostrados na Tabela 1 . O cultivo continuou até que vários cachos de frutos foram colhidos (5 colheitas) e os tomates foram colhidos na fase vermelha madura. Em ambos os ensaios foram realizadas 4 repetições em campo e 4 amostras biológicas retiradas da 2ª colheita. Cada uma das amostras biológicas consistia em 10 frutos. Todos os extratos foram provenientes de quatro repetições biológicas, e dois ensaios técnicos foram realizados em cada repetição biológica.

2.1. Sólidos Solúveis Totais (SSTs)

As quantidades de sólidos solúveis totais (Brix) em frutos de tomate foram determinadas por um refratômetro digital ATAGO PR-32 (ATAGO USA Inc., Kirkland, WA, EUA). Os resultados foram expressos em%.

2.2. Acidez titulável

5 ml de suco de tomate foram completados até 50 ml com água destilada e titulados com NaOH 0,1 N até 8,1 com auxílio de um medidor de pH digital, e os valores foram calculados em termos de ácido cítrico [ 31 ].

2.3. Conteúdo de vitamina C (ácido L-ascórbico)

Após o purê dos frutos do tomate no liquidificador, foi retirado 1 ml de suco da fruta com pipeta automática e adicionado 4 ml de ácido metafosfórico a 3% e agitado no vórtex por 1 minuto. Em seguida foi agitado por 15 minutos. A seguir, passando a fase superior das amostras por filtros de 0,45  μm e 47 mm de diâmetro, o HCPL foi lido conforme Bozan et al. [ 32 ].

2.4. Medição de pH

Foi medido com medidor de pH da marca WTW e modelo 3110 em 100 ml de suco de tomate.

2.5. Medição CE

Foi medido com medidor de EC da marca WTW e modelo 3310 em 100 ml de suco de tomate.

2.6. Determinação do Conteúdo Total de Fenol (TPC)

Depois que as frutas foram purificadas no liquidificador, foram retirados 50  μl de suco de fruta com uma pipeta automática, 3,9 ml de água destilada e 250  μl de fenol químico foram adicionados e agitados em vórtex por 1 minuto. Em seguida, 750  μl de carbonato de sódio a 20% foram adicionados a uma amostra agitada em vórtex por 1 minuto e agitada em vórtice pela segunda vez por 1 minuto. Depois que as amostras agitadas foram mantidas em ambiente escuro por 2 horas, 250  μl foram coletados das amostras, adicionados às placas do espectrofotômetro e lidos no comprimento de onda de 760 nm de acordo com Spanos e Wrolstad [ 33 ].

2.7. Determinação do conteúdo total de flavonóides

Após o purê dos frutos no liquidificador, foram retirados 200  μl de suco de frutas com uma pipeta automática, 200  μl de AgCl ₃ a 2% e 4,6 ml de álcool etílico foram adicionados e agitados em vórtex por 1 minuto. Em seguida, as amostras agitadas em vórtex foram cobertas com papel alumínio e lavadas com água por 40 minutos a 20°C. Por fim, 250  μl das amostras foram coletados, adicionados às placas do espectrofotômetro e lidos no comprimento de onda de 415 nm conforme método desenvolvido por Quettier-Deleu et al. [ 34 ].

2.8. Análise de componentes carotenóides em frutas: licopeno e β -caroteno

Após o purê das frutas no liquidificador, foi retirado 1 ml de suco da fruta com pipeta automática e adicionado 8 ml de clorofórmio e agitado em vórtice por 1 minuto. Em seguida, as amostras agitadas em vórtice foram agitadas em shaker por 15 minutos. Por fim, as amostras retiradas do shaker foram centrifugadas a 5.500 rpm por 5 minutos. A fase superior das amostras centrifugadas foi coletada com seringa, passada por filtros de 0,45  μm e 47 mm de diâmetro e colocada em frascos de HCPL. Os valores de licopeno e β -caroteno foram determinados usando o detector UV de coluna Intersil ODS-2 (250 × 4,6 mm, 5  μm ID), modificando os métodos sugeridos por Sadler et al. [ 35 ] e Ozkan [ 36 ]. O licopeno obtido a partir dos cromatogramas foi definido comparando os tempos de chegada e espectros UV das substâncias padrão, e as quantidades de licopeno e β -caroteno nas amostras foram calculadas utilizando as curvas padrão preparadas com os padrões destes componentes.

2.9. Análise Estatística

Tanto nos ensaios de controle quanto nos de estresse, ocorreram 4 repetições em campo e 4 amostras biológicas retiradas da 2ª colheita de tomate. Cada uma das amostras biológicas consistia em 10 frutos. Todos os extratos foram provenientes de quatro repetições biológicas, e dois ensaios técnicos foram realizados em cada repetição biológica. Nos ensaios de controle e estresse, foram aplicados testes de variância (ANOVA) com análise unifatorial utilizando o software estatístico JMP para análise dos dados dos frutos. As médias foram comparadas pelo teste de diferença mínima significativa (LSD) ao nível de significância de 0,05. A variação do teor de nutrientes no tomate sob estresse de alta temperatura em comparação com o controle foi calculada e expressa em porcentagem. O teste t de pares combinados foi utilizado para avaliar o efeito de condições de alta temperatura e controle em genótipos de tomate tolerantes e suscetíveis e variedades comerciais. Todas as variáveis ​​independentes foram submetidas à análise de componentes principais (PCA), análise de múltiplas variáveis ​​pela matriz de correlação de Pearson e um mapa de calor foi construído usando distância de correlação e ligação média pelo software ClustVis ( https://biit.cs.ut. ee/clustvis/ ).

3 Resultados e discussão

3.1. Sólidos Solúveis Totais de Tomates

Os sólidos solúveis totais (SSTs) no tomate geralmente aumentaram sob altas temperaturas. O conteúdo de SST dos genótipos foi significativamente influenciado pela alta temperatura em comparação com o teste t pareado () com o controle (Figura 3 (a)). O aumento médio do SST sob estresse para todos os genótipos foi de 5,04%. Os aumentos médios para os genótipos tolerantes e suscetíveis foram de 5,17% e 3,95%, respectivamente. A taxa de aumento de SST das variedades comerciais foi de 4,88% (Tabela 3 ). Comparado ao controle, o maior aumento de estresse foi determinado no genótipo Tom-165 com 22,98%, seguido por Tom-19, Tom-211 e Tom-114 com 21%, 17,85% e 13,68%, respectivamente. Houve uma diminuição de 16,94% no genótipo Tom-20. Embora tenha havido um aumento de 5,98% em Hazera F ₁ e 3,77% em H-2274 de cultivares comerciais em relação ao SST, um aumento de 10,93% em Tom-116 e uma diminuição de 3,03% em Tom-175 foram determinados em genótipos suscetíveis (Tabela 3 , Figura 3 (a)). Quando os genótipos tolerantes foram comparados com as cultivares comerciais de tomate, o aumento de SST foi maior em altas temperaturas.

O sólido solúvel total é um indicador essencial do sabor e sabor do tomate [ 37 ]. A principal razão para a alteração no teor de SST no tomate é a diminuição da relação glicose/frutose e alterações no teor de ácidos orgânicos. Khanal et al. [ 38 ] relataram que em diferentes regimes de temperatura diurno/noturno (24/17, 27/14 e 30/11°C), a quantidade de SST no tomate aumentou à medida que a temperatura aumentava. Zhou et al. [ 39 ] também afirmaram que a glicose, a sacarose e a frutose aumentam nas folhas do tomate sob estresse de alta temperatura. Da mesma forma, em outros estudos, foi relatado que o conteúdo de TSS em genótipos de tomate aumentou em comparação com o controle sob estresse de alta temperatura [ 40 , 41 ]. No entanto, juntamente com o teor de SST, o teor de açúcar total diminuiu no estresse de alta temperatura em comparação com o controle, mas essa diminuição foi mais leve nos genótipos tolerantes [ 41 ]. Embora dependa do genótipo, pode-se dizer que as altas temperaturas neste estudo não prejudicaram o transporte e armazenamento dos fotoassimilados para os frutos, uma vez que o TSS foi principalmente superior ao dos tomates controle (Tabela 3 ) .

3.2. Acidez Titulável de Tomates

As diferenças nos dados de acidez titulável dos genótipos de tomate sob condições de alta temperatura e controle foram confirmadas pelo teste t pareado () e são apresentados na Figura 3 (b). O aumento médio da acidez titulável em todos os genótipos foi de 6,76%. O aumento médio dos genótipos tolerantes e das variedades comerciais foi de 8,19% e 1,09%, respectivamente. Entretanto, houve uma diminuição média de 1,91% nos genótipos suscetíveis (Tabela 4 ). O genótipo Tom-47 apresentou o maior aumento com 29,17%, enquanto o Tom-108 apresentou a maior diminuição com 8,33%. Embora não tenha havido alteração na variedade comercial H-2274, houve aumento de 2,17% na Hazera F ₁ . O aumento da acidez no tomate de mesa é significativo para aumentar a qualidade alimentar. O aumento da acidez foi determinado em outros genótipos, exceto Tom-108, Tom-111, Tom-223 e Tom-12, que são genótipos tolerantes (Figura 3 (b)). Muitos estudos relataram que a proporção de ácido para açúcares é vital na determinação do sabor do tomate [ 42 , 43 ]. O estresse relacionado à temperatura afeta a maturidade e o crescimento dos frutos, regulando a invertase ácida e a regulação da enzima sacarose sintase e o transporte de açúcar no tomate [ 41 , 44 ]. Neste estudo, a acidez variou entre 0,41 e 0,60 g 100 g ⁻¹ nas plantas controle e entre 0,43 e 0,62 g 100 g ⁻¹ sob condições de estresse. Khanal [ 45 ] afirmou que a acidez titulável no tomate variou entre 0,42 e 0,56 g 100 g ^-1 sob condições de controle e entre 0,50 e 0,68 g 100 g ^-1 sob condições de estresse cultivadas sob controle e estresse de alta temperatura.

3.3. pH dos tomates

O pH dos frutos diminuiu em média 2,04% em todos os tomates sob estresse de alta temperatura. As diferenças de pH dos frutos entre as condições de alta temperatura e controle foram encontradas significativas () comparado pelo teste t pareado (Figura 3 (c)). As taxas médias de redução nos genótipos tolerantes e nas cultivares comerciais foram de 2,13% e 3,98%, respectivamente. Nos genótipos suscetíveis, o pH aumentou em média 0,77% (Tabela 5 ). A maior diminuição do pH foi encontrada no genótipo Tom-173 com 12,18%, e o maior aumento no pH foi encontrado no genótipo Tom-232 com 2,73%. As reduções de pH nos genótipos Tom-111, Tom-19, Tom-108, Tom-201-B, Tom-225, Tom-211 e Tom-233 foram menores do que nas cultivares comerciais (Figura 3 ( c )). Khanal [ 45 ] relatou que o pH do tomate diminuiu à medida que a temperatura aumentou nos regimes de altas temperaturas diurnas e baixas noturnas de 27/14°C e 30/11°C.

3.4. CE de tomate

O valor CE indica a concentração dos elementos minerais totais. Portanto, um aumento na CE no tomate significa um aumento no conteúdo mineral do fruto, o que é desejável. O valor CE de todos os tomates diminuiu ligeiramente em média 2,98% sob altas temperaturas; no entanto, as diferenças entre condições de alta temperatura e controle não foram significativas ( teste t pareado:) conforme apresentado na Figura 3 (d). Os declínios médios da CE em genótipos tolerantes a altas temperaturas, suscetíveis e cultivares comerciais foram de 1,92%, 5,01% e 11,56%, respectivamente. O maior aumento de CE sob estresse foi determinado no genótipo Tom-115 com 15,26%, e a maior diminuição de CE foi encontrada no genótipo Tom-111 com 22,73%. Uma diminuição de 12,08% foi encontrada na variedade Hazera F ₁ e de 11,04% na variedade H-2274 (Tabela 6 ). Finalmente, foram investigadas alterações nos valores de CE dependendo da tolerância e sensibilidade das plantas de tomateiro ao estresse de alta temperatura. Em plantas sob estresse de alta temperatura, o fechamento dos estômatos pode reduzir a transpiração e a absorção de água e limitar a absorção de minerais e água [ 2 ]. As taxas de absorção de água e nutrientes pelas raízes dependem da radiação solar. Foi relatada alta dependência da radiação solar na taxa de absorção de água [ 46 ]. Além disso, as taxas de absorção de nutrientes também eram altamente dependentes das taxas de absorção de água. Alta temperatura e alta radiação podem frequentemente ser encontradas combinadas. O estresse de alta temperatura pode diminuir a concentração total de proteínas e os níveis de absorção de nutrientes e afetar a assimilação de proteínas nas raízes. Portanto, o estresse térmico pode diminuir a qualidade mineral do fruto do tomate, em parte através de efeitos nas relações nutricionais das raízes.

3.5. Conteúdo total de fenóis (TPC) de tomates

Sob estresse de alta temperatura, o conteúdo fenólico significativamente () aumentou 38,16% em todos os tomates em comparação com o controle. As taxas de aumento de compostos fenólicos foram de 35,17%, 47,72% e 58,45% em genótipos tolerantes, suscetíveis e variedades comerciais. O maior aumento nos genótipos tolerantes foi de 107,4% no genótipo Tom-108, seguido por Tom-111 (73,01%), Tom-233 (70,57%), Tom-26 (66,19%) e Tom-116 (58,07%) ( Tabela 7 e Figura 3 (e)). Houve queda de 6,73% no genótipo Tom-201B em relação ao controle. O aumento do conteúdo fenólico total nos genótipos suscetíveis foi de 58,07% no Tom-116 e 37,36% no Tom-175. Um aumento no teor de fenol foi encontrado em todos os tomates, exceto no genótipo Tom-201B, sob estresse de alta temperatura. Enquanto o H-2274 das variedades comerciais aumentou os fenóis em 85,17%, este aumento foi de 31,52% navariedade _{Hazera56 F 1 (Tabela} 7 ). Foi relatado que o teor total de fenol nos genótipos de tomate aumentou sob estresse de alta temperatura [ 41 ]. Os compostos fenólicos são importantes antioxidantes produzidos por plantas sob estresse como mecanismo de defesa. Embora o aumento das substâncias fenólicas ajude o tomateiro a resistir ao estresse sob estresse de alta temperatura, ele é benéfico como antioxidante para as pessoas que consomem a fruta [ 3 ]. Rivero et al. [ 47 ] relataram que uma vez que a temperatura aumentou de 25°C para 35°C, o teor total de fenol dos tomateiros aumentou 144% em comparação com o controle. No mesmo estudo, no estresse de alta temperatura, embora tenha havido aumento de substâncias fenólicas, as flavonas, um dos antioxidantes, diminuíram em média 19,6% em relação ao controle. Danos por ROS (espécies reativas de oxigênio) ocorrem em plantas sob estresse de alta temperatura. Para controlar as ERO, os tecidos vegetais contêm enzimas antioxidantes que eliminam as ERO, como superóxido dismutase, ascorbato peroxidase, catalase, glutationa redutase e antioxidantes não enzimáticos, como ascorbato, glutationa, compostos fenólicos e tocoferóis. [ 48 ]. Os fenólicos são metabólitos secundários significativos que defendem contra o estresse oxidativo com ROS, bem como contra a peroxidação lipídica, desnaturação de proteínas e danos ao DNA [ 49 ]. Este estudo mostrou que os fenólicos aumentaram no tomate sob estresse de alta temperatura e exibiram propriedades antioxidantes. Embora seja uma ferramenta de defesa contra o estresse para os tomateiros, também é uma importante fonte de antioxidantes para pessoas que consomem os frutos dos genótipos de tomate tolerantes ao calor.

3.6. Conteúdo total de flavonóides dos tomates

Os flavonóides diminuem nos frutos de tomate sob estresse de alta temperatura. A variável foi comparada pelo teste t pareado , e a diminuição dos flavonóides totais foi considerada significativa (Figura 3 (f)). Em geral, foi encontrada uma queda média de 19,60% em todos os tomates. Os valores médios de diminuição de flavonóides em genótipos tolerantes e suscetíveis e cultivares comerciais foram 18,94%, 10,08% e 35,7%, respectivamente (Tabela 8 ). Porém, o maior aumento de flavonóides foi no Tom-40, um dos genótipos tolerantes, com taxa de 21,46%, seguido pelo Tom-233 com 11,4%. A maior diminuição de flavonóides foi de 57,89% na variedade comercial H-2274. Houve uma diminuição de 41,54% no genótipo Tom-20 (Tabela 8 , Figura 3 (f)). Lokesha et al. [ 41 ] reconhecem que o conteúdo total de flavonóides aumentou em genótipos de tomate sob estresse de alta temperatura em comparação ao controle. Os flavonóides atuam como eliminadores de várias espécies oxidantes, ou seja, superóxido, hidroxila e radicais singletos. Este estudo determinou que os flavonóides permaneceram em níveis mais baixos do que os tomates controle sob estresse de alta temperatura, exceto Tom-40 e Tom-233. Tal como acontece com os fenóis, não foram encontrados aumentos significativos sob altas temperaturas.

3.7. Teor de vitamina C dos tomates

Como é relatado que as substâncias fenólicas têm um efeito protetor sobre o teor de ácido ascórbico [ 49 ], a presença de fenólicos e flavonóides nos frutos do tomate pode contribuir para a preservação dos níveis de vitamina C [ 50 ]. O teor de vitamina C dos genótipos de tomate é significativamente () aumentou (Figura 3 (g)), e uma média de aumento foi de 3,54% em todos os tomates sob estresse de alta temperatura. As taxas médias de aumento de vitamina C em genótipos tolerantes e suscetíveis e cultivares comerciais foram de 3,15%, 6,40% e 4,60%, respectivamente. O maior aumento de vitamina C foi determinado como 17,3% no genótipo tolerante Tom-47. Também houve aumentos nos genótipos Tom-40 (16,6%), Tom-233 (14,9%), Tom-108 (12,8%), Tom-225 (12,2%) e Tom-12 (11,4%) (Tabela 9 ) . . Uma diminuição de 36,7% na vitamina C foi encontrada no genótipo Tom-119 (Figura 3 (g)). Entre as variedades comerciais, a Hazera F ₁ apresentou aumento de 13,3%, enquanto a variedade H-2274 apresentou queda de 4,1%. Os genótipos Tom-47, Tom-40 e Tom-233 forneceram maior aumento de vitamina C do que as variedades comerciais (Tabela 9 ). Akhoundnejad [ 51 ] relatou que o estresse por alta temperatura causou uma alteração no teor de vitamina C dos genótipos de tomate e, embora tenha aumentado o teor de vitamina C de alguns genótipos, alguns genótipos determinaram uma diminuição no teor de vitamina C. Hernández et al. [ 52 ] afirmaram que a aplicação de estresse térmico durante os estágios de floração e frutificação aumentou o teor de vitamina C, e pode haver uma relação entre o aumento da vitamina C e a adaptação do metabolismo da planta ao estresse térmico. Em outro estudo sobre estresse de alta temperatura em genótipos de tomate, não houve diferença significativa no teor de vitamina C entre genótipos suscetíveis sob condições de estresse em comparação com o controle, mas o teor de vitamina C foi maior em todos os genótipos tolerantes [ 41 ].

3.8. Conteúdo de licopeno em tomates

Neste estudo, foram encontradas diminuições gerais no teor de licopeno do tomate sob estresse de alta temperatura (Figura 3 (h)). Houve uma queda média de 3,86% em todos os tomates. No entanto, também havia genótipos que aumentavam o licopeno. O maior aumento foi no genótipo Tom-12 com 7,27%. Um aumento no licopeno sob estresse também foi observado nos genótipos Tom-26 (4,40%), Tom-20 (1,72%) e Tom-19 (1,46%). O teor de licopeno da variedade comercial Hazera56 F ₁ diminuiu 6,24%, enquanto a quantidade de H-2274 aumentou 3,64%. A maior diminuição de licopeno foi de 33,98% no genótipo Tom-230 (Tabela 10 , Figura 3 (h)). Sharma e Le Maguer [ 53 ] relataram que 72 a 92% do licopeno no tomate está associado à casca como fração insolúvel em água. Da mesma forma, o estresse de alta temperatura nos tomates afeta o teor de licopeno, e o teor de carotenóides e licopeno nos plastídios aumenta à medida que os frutos amadurecem [ 45 ]. É relatado que a temperatura e a irradiância da fruta afetaram a composição final da fruta [ 18 ] e o aumento da temperatura de 21 para 26 ° C reduziu o teor total de caroteno sem afetar o teor de licopeno. Além disso, um aumento na temperatura de 27 ° C para 32 ° C diminui o conteúdo de ascorbato, licopeno e antecedentes, enquanto aumenta o conteúdo de rutina, derivados do ácido caféico e glicosídeos [ 18 ]. Karipcin et al. [ 54 ] relataram que o licopeno era maior em linhagens locais de tomate tolerantes a altas temperaturas selecionadas na região de semi-seca do que em variedades híbridas comerciais comuns. Foi relatado em outro estudo [ 41 ] que o teor de carotenóides e licopeno do tomate é maior no tratamento controle do que na aplicação em alta temperatura. Além disso, há menos acúmulo de carotenóides e licopeno em genótipos suscetíveis do que nos genótipos tolerantes, tanto sob condições de controle quanto de estresse. Da mesma forma, a temperatura afeta significativamente o teor total de carotenóides e licopeno [ 41 ]. A temperatura no período de maturação do fruto desempenha um papel essencial na biossíntese do licopeno em comparação com o período de crescimento físico do fruto. Foi relatado que o estresse de alta temperatura causa degradação do licopeno [ 55 ] e diminuição [ 56 ] e inibição [ 20 ] da biossíntese. Shi e Maguer [ 57 ] relataram que temperaturas relativamente altas (38 ° C) inibiram a produção de licopeno, enquanto baixas temperaturas inibiram o amadurecimento dos frutos e a produção de licopeno.

3.9. Beta-caroteno de tomate

O estresse de alta temperatura significativamente () diminuição do pigmento β -caroteno dos genótipos de tomate (Figura 3 (i)). Sob estresse de alta temperatura, o pigmento β -caroteno diminuiu em média 4,64% em todos os tomates. Entretanto, entre os genótipos de tomate tolerantes a altas temperaturas, foram encontrados aumentos no teor de betacaroteno nos genótipos Tom-12 (7,78%), Tom-20 (6,45%) e Tom-19 (2,04%). Além disso, foi observada uma diminuição de 3,25% em genótipos suscetíveis, enquanto uma diminuição de 3,88% em Hazera F ₁ e um aumento de 10,31% em beta-caroteno em H-2274 foram determinados (Tabela 11 ). A maior diminuição do pigmento β -caroteno foi mostrada no Tom-230. (Figura 3 (i)). Gautier et al. [ 18 ] afirmaram que a perda de β -caroteno aumentou com o aumento da temperatura de 27°C para 32°C. Da mesma forma, Karipcin et al. [ 54 ] relataram que o conteúdo de β -caroteno em linhagens locais de tomate tolerantes a altas temperaturas era maior do que em cultivares híbridas comerciais comuns.

3.10. Análise de Componentes Principais (PCA) dos Dados

A análise de componentes principais (PCA) é um método de análise multivariada que representa a identificação de genótipos e a dispersão dos genótipos medindo características como variáveis. Neste estudo, os dois primeiros componentes principais plotados nos eixos x e y contribuíram com 27,3 e 18,5% para a variância total dos genótipos de tomate sob condições de crescimento de controle (Figura 4 (a) ). Tom-111 desintegrou-se dos genótipos de tomate com alto licopeno, acidez titulável e teor de β -caroteno, mas agrupou-se com Tom-40, Tom-114, Tom 201-B e Tom-232 considerando todas as variáveis ​​relativas às condições de controle. O licopeno, a acidez titulável TTS, o pH e o teor de flavonóides totais foram as características mais variáveis. Tom-173 separou-se dos genótipos com maiores valores de pH, mas com menor teor de licopeno e β -caroteno.

Os resultados da análise de componentes principais discriminaram genótipos de tomate em relação ao estresse por alta temperatura, considerando parâmetros de qualidade. O componente principal 1 e o componente principal 2 explicam 32,0 e 22,8% da variância total (Figura 4 (b) ). Tom-230 separou-se dos genótipos com menor teor de licopeno e β -caroteno e Tom-47 desintegrou-se com os maiores valores de CE e tituláveis. O conteúdo de licopeno e β -caroteno foram altamente correlacionados e agruparam o mesmo grupo nas variáveis ​​dependentes. Tom-233 separou-se dos genótipos com maior pH e teor total de flavonóides (Figura 4 (b) ).

Os eixos x e y foram mostrados nas parcelas de análise de componentes principais PC1 e PC2 contribuíram com 24,6 e 21,4% da variância total, considerando uma mudança relativa dos genótipos de tomate entre controle e estresse de alta temperatura (Figura 4 (c) ). O genótipo Tom-230 discreto em condições de crescimento de controle foi fortemente discriminado do germoplasma relacionado à sua diferenciação do conteúdo de licopeno e β -caroteno sob estresse de alta temperatura. O mapa de calor mostra que o teor de licopeno e β -caroteno em relação aos parâmetros de qualidade foi muito semelhante tanto ao estresse controle quanto ao estresse por alta temperatura. A análise de componentes principais pode ter sido sugerida como uma técnica de seleção multivariada útil para discriminar o germoplasma de tomate em relação ao estresse por alta temperatura. Sivakumar et al. [ 58 ] indicaram que a técnica de análise de componentes principais (PCA) pode ser usada como uma ferramenta para a seleção e discriminação de germoplasma de tomate em relação ao estresse salino. Iqbal et al. [ 59 ] sugeriram análise multivariada para avaliar a divergência genética de tomates para selecionar acessos em um programa de melhoramento.

4. Conclusão

Foi revelado que vinte genótipos tolerantes, dois genótipos suscetíveis e duas cultivares comerciais cultivadas sob estresse de alta temperatura comparativamente com o controle apresentavam diferenças genotípicas no conteúdo de nutrientes dos frutos. Em genótipos de tomate tolerantes, em geral, foram encontrados aumentos nos teores de sólidos solúveis totais, acidez titulável, fenóis totais e vitamina C sob condições de alta temperatura, enquanto reduções em pH, CE, flavonóides totais, licopeno e β -caroteno foram observadas . No entanto, foram identificadas diferentes respostas específicas com base em genótipos e informações úteis para estudos de melhoramento. Esses dados sobre o conteúdo de nutrientes e antioxidantes das frutas serão úteis no cultivo de variedades de tomate para cultivo em condições de alta temperatura. A agricultura mundial está ameaçada pelas alterações climáticas. Variedades de tomate tolerantes a altas temperaturas podem ganhar importância num futuro próximo.

Disponibilidade de dados

Todos os dados relevantes foram fornecidos no manuscrito. Os autores fornecerão detalhes adicionais, se necessário.